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10h-13h Diff~renciation sexuelle et d~veloppement de l'appareil g~nital male 14h30-15h30 La fonction paternelle 15h30-16h30 Retentissement sur le psychisme de l'infertilit5 masculine 16h30-17h30 Droit et filiation MERCREDI 22 FI~VRIER 1995 : Anatomie de l'appareil gSnital masculin La fonction leydigienne

Universidad Autónoma de Nuevo León

de l'appareil respiratoire, de l'appareil urinaire et de l'appareil nital Nous ne saurions comprendre dans la splanchnologie le cŒur, qui appartient à l'appareil circulatoire, le centre nerveua: encéphalo- rachidien, qui appartient, ainsi que les organes des seas, à l'appareil de l'innervation

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I ~ PSYCHO-NEURO-ENDROCRINOLOGIE Andrologie (2000), 10, n ~ 4, 388-406

La diff renciation sexuelle du cerveau par

les gonadost roides. Minirevue.

Ph. CIOFI

INSERM U.378 - Institut FranFois Magendie, Bordeaux.

RESUME

Cette revue expose les grands concepts rela-

tifs ~ la diff~renciation sexuelle du cerveau des mammif~res ainsi qu'ils furent formulas partir d'exp~riences menses pour la plupart sur le rat de laboratoire. La diff~renciation sexuelle du cerveau est sous d~terminisme g~n~tique et ~pig~n~tique. Seul le d~terminis- me gonadost~roidien ~pig~n~tique est abord~ ici. La situation chez l'Homme sera ~voqu~e en dernier. La diff~renciation sexuelle de l'anatomie et de la chimie du cerveau se con~oit avant tout comme n~cessaire l'~mergence d'une diff~renciation fonction- helle, les besoins de rorganisme suscit~s par la presence d'un ovaire ou d'un testicule ~tant diff~rents. Au cours de l'organogen~se c~r~- brale, la gonade imposera donc son sexe lors de la construction de certains r~seaux neuro- niques qui constituent le "syst~me vom~rona- sal" dans le cerveau primitif. Celui-ci com- prend en amont l'organe vom~ronasal sen- sible aux pheromones qui d~termineront des adaptations comportementales et endocri- niennes apr~s traitement de l'information par l'hypothalamus. A bien des ~gards, le cerveau se sexualise comme se diff~rencie l'appareil g~nital : le testicule d~tourne une structure bipotente d'un programme de diff~renciation f~minine. La masculinisation du cerveau a lieu ~ un stade pr~coce de d~veloppement, pendant une p~riode critique de sensibilit~ des neurones ~ l'action morphog~n~tique de la testosterone. L'empreinte testiculaire aura des effets d'organisation, permanents et irr~- versibles qui toucheront tous les niveaux d'action (m~tabolisme, chimie, pharmacolo- gie...) et d'organisation (neurones et glie, axones, dendrites, synapses...) du tissu ner- veux. D'une r~gion c~r~brale ~ l'autre, les m~canismes precis de sexualisation sont dif- f~rents. Souvent, la testosterone agit apr~s son aromatisation en cestradiol dans les neu- rones, mais le d~terminisme st~roidien peut aussi ~tre purement androg~nique ou mixte, andro-cestrog~nique. Cette empreinte st~roi- dienne r~gulera des processus d'apoptose, de croissance neuritique, d'acquisition de ph~- notype chimique. L'influence masculinisatri- ce du testicule ~tant la plus ~vidente, elle fut la mieux ~tudi~e. Toutefois, la suppression exp~rimentale de l'empreinte testiculaire chez le m~le ne se traduit pas toujours par le d~veloppement inherent des caract~ristiques f~minines. En effet, certains syst~mes neuro- niques n~cessitent la presence de l'ovaire pour acqu~rir leurs caract~ristiques d~fini- tives. Ainsi, le cerveau femelle n'est pas un cerveau indiff~renci~, et en cela s'~carte-t-il du schema embryologique propre ~ l'appareil g~nital. Chez l'esp~ce humaine, des dimor- phismes sexuels de l'anatomie et la chimie du cerveau sont aussi observables. Leurs conse- quences fonctionnelles sont difficiles ~ cir- conscrire, autant que chez l'animal, d'ailleurs, et ce, essentiellement ~ cause de la complexit~ et de l'h~t~rog~n~it~ locale du cer- veau qui obscurcissent la lecture des rap- ports structure/fonction. Toutefois, des don- n~es histologiques concernant les cerveaux Correspondance : Ph. Ciofi, INSERM U.378 - [nstitut Franqois Magendie, 1 rue Camille Saint-Sa~ns, 33077

Bordeaux Cedex. philippe.ciofi@bordeaux.inserm.fr

Communication au XVII~me Congr~s de la SALF, 7-8

d6cembre 2000, Bordeaux 388
d'homosexuels et de transsexuels laissent & penser qu'orientation sexuelle et identit6 sexuelle auraient une base biologique. Chez l'Homme comme chez l'animal, le comporte- ment sexuel - c'est-&-dire certains rapports sociaux - d6pendrait, au moins en partie, de caract~res inn,s.

Mots-clds : diffdrenciation sexuelle du cerveau,

dimorphismes sexuels, hypothalamus, ozstradiol, testostdrone, gonadolibdrine.

Abr6viations : A, androg6nes ; AFP, alpha-fceto-

prot6ine ; APO, aire hypothalamique pr6optique ;

AR, r6cepteur nucl6aire aux androg6nes ; AROM,

aromatase ; CCK, chol6cystokinine ; DHT, dihydro- testost6rone ; ER, r6cepteur nucl4aire ~ l'cestradiol ; E2, cestradiol ; GnRH, gonadolib6rine ; HSC, hyper- androg6nie surr6nalienne cong6nitale ; INAH3, noyau interstitiel de l'hypothalamus ant6rieur n ~

3 ; KO, knock out ; LH, hormone lut6inisante ;

NLST, noyau du lit de la strie terminale ; NT, neu- rotensine ; SDN, noyau sexuellement dimorphe de l'aire pr6optique ; P, progest6rone ; PR, r6cepteur nucl6aire h la progest6rone ; T, testost6rone ; Tfm, testicule f6minisant. I. INTRODUCTION

L'invention de la sexualit6 par le vivant a

conduit h une explosion de la biodiversit6. La fonction de reproduction, qui a la particularit6 d'6tre ~ la fois le moteur et le substrat de l'6vo- lution, s'est diversifi6e dans son expression avec la cr6ation d'esp6ces nouvelles : celles-ci sont en comp6tition pour l'occupation des bio- topes et dans la n6cessit6 de maintenir un cloi- sonnement g6nique. D'o~ l'6mergence d'un sys- t~me nerveux central capable d'un contr61e relativement autonome de la gam6togen6se assorti d'un comportement reproducteur appropri6. Ainsi, en 450 millions d'ann6es, les

Vert6br6s se sont-ils dot6s du "syst~me vom6-

ronasal" [13], une composante du cerveau pri- mitif qui re~oit en amont des informations ph6- romonales et ext6roceptives dont le traitement induit une adaptation endocrinienne et motri- ce (Figure 1).

Par exemple, chez les Mammif'eres, puisque les

sexes sont s6par6s, le syst~me vom6ronasal est responsable, h la fois, de la coordination de l'endocrinologie et du comportement sexuels de l'individu, et de la coincidence spatio-temporel- le de cette coordination entre les diff6rents ph~rorr [0form to00. romo0ae 1 l int g ti00 mbique I

Figure 1 : Organisation du syst~me vomdronasal. Les circuits indiquds sont sensibles aux gonadostdrofdes

389
individus : des millions de neurones sont d4di6s h cette tiche dans le cerveau humain.

Les r6seaux neuroniques centraux g6rant la

production et la r6union des gam6tes sont donc complexes, et ils demeurent encore mal com- pris. I1 apparait aujourd'hui que certains d'entre eux sont construits diff6remment selon la nature de la gonade. Cela n'a rien d'6ton- nant, les besoins de l'organisme suscit6s par la pr6sence d'un ovaire ou d'un testicule 4tant dif- f6rents. Pourtant, la notion de la diff6rencia- tion sexuelle du cerveau n'est pas intuitive, elle ne s'est impos6e que progressivement, au cours des trente derni~res ann6es, suite h l'ac- cumulation de r6sultats intrigants provenant d'6tudes physiologiques, comportementales et histologiques, suite aussi h la d6couverte de la pr6sence de tousles r6cepteurs nucldaires aux gonadost4roides dans de nombreuses r4gions du syst6me nerveux central.

La petite revue qui suit rappelle les concepts

fondamentaux de la discipline tels qu'ils ont

6t6 6tablis chez l'animal par des exp6riences

d6sormais classiques. Certains concepts, comme nous le verrons, sont directement applicables h l'Homme, alors que d'autres n'ont pas encore trouv6 leur place en physiologie humaine. Tous ont une port4e heuristique, voire humaniste, ind4niable. Des r6f4rences bibliographiques ne seront pas donn4es syst6- matiquement, mais un 4chantillonnage d'ar- ticles est propos6 pour chaque sujet abord6. II. DIFFERENCIATION SEXUELLE

FONCTIONNELLE : AXE HYPOTHA-

LAMO-HYPOPHYSO-GONADIQUE

[15, 21, 33]

1. PREMI]~RES TRACES : ABERRATION NATURELLE.

Les 61eveurs savaient depuis longtemps que

l'orchidectomie att4nue l'agressivit6 des miles.

Des exp6riences de castration-r4implantation

de testicule chez le coq avaient aussi confirm4 le r61e inducteur de la glande vers la maturit6 sexuelle. Toutefois, les 61eveurs avaient aussi remarqu6 que dans un troupeau, certaines vaches peuvent avoir un comportement spon- tan4 de monte vis-h-vis de leurs cong6n~res.

Ces femelles h comportement masculin (les

freemartins) sont toujours issues d'une gros- sesse g6mellaire avec un foetus mille et demeu- rent st6riles car leurs organes g6nitaux sont atrophi6s. La premi6re explication m6caniste de cette observation s6culaire est apport6e par

Keller et Tandler (1916) et par Lillie (1917) qui

constatent que des anastomoses vasculaires unissent les deux chorions dans l'ut6rus, et

6mettent l'hypoth6se qu'une substance issue

du testicule du jumeau mille influence le d6ve- loppement du jumeau femelle.

Les travaux de Frank Lillie vont stimuler la

recherche sur la d6termination du sexe chez l'embryon, et, pendant la premi6re moiti6 du vingti6me si6cle, embryologie, endocrinologie, neuroendocrinologie et neurophysiologie de la reproduction 4volueront de concert, les unes s'enrichissant des progr6s des autres [14, 20].

Le r6sultat principal de cette 4volution des

connaissances fut la constitution d'une th6orie hormonale et g4n6tique de la diff4renciation de l'appareil g6nital des Mammif'eres : le chromo- some Y d6cide de la constitution d'un testicule qui h son tour impose son sexe h une structure bipotente dont le programme inh6rent de d6ve- loppement est f6minin. Cette thdorie sera mise l'6preuve par les neurobiologistes 6tudiant le cerveau reproducteur. 2. DES RATTES STI~RILES : ACTION IRRI~VERSIBLE

DU TESTICULE SUR L~HYPOTH.ALAMUS.

La gestation chez le Rat est de 21 jours. Les

nouveau-n4s sont encore peu d6velopp6s h la naissance, mais l'appareil g6nital interne est achev6. La pubert6 survient 36 jours post-par- turn (premi6re ovulation) chez la femelle, 50 jours (premiers gam6tes mobiles) chez le mille.

Les corps jaunes sont visibles h l'examen

macroscopique. Ces caract4ristiques font de ce rongeur un sujet exp6rimental de choix. De plus, le d6terminisme de l'ovulation est tr6s rigide chez les Rongeurs : la r6troaction positi- ve de l'cestradiol (E2) sur la s6cr6tion de lut4o- tropine (LH) est un r6flexe neuroendocrinien qui ne s'observe que chez la femelle. Si ce mod6le animal s'6carte h cet 6gard de la phy- siologie des Primates, cette situation s'est av6- r4e avantageuse pour l'exp6rimentation.

R6p6tant chez le Rat h l'aide d'exp4riences et

de contre-exp6riences la situation particuli6re aux freemartins, plusieurs laboratoires font les 390 observations suivantes concernant le d6termi- nisme de l'ovulation. Les femelles qui sont ova- riectomis6es ~ la naissance et qui re~oivent une greffe d'ovaire ~ l'age adulte sont capablesquotesdbs_dbs4.pdfusesText_8