[PDF] Importance des interactions multi-trophiques dans les agrosystèmes

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Importance des interactions multi-

trophiques dans les agrosystèmes pour la mise au point d'une lutte biologique contre une espèce invasive

Devant le jury composé de :

Eric Wajnberg, Directeur de Thèse

Nicolas Desneux, co-Directeur de Thèse

Claire Lavigne, Rapporteur

Emmanuel Desouhant, Rapporteur

Philippe Giordanengo, Examinateur

Anne-Violette Lavoir, Examinateur

Soutenue le 13 Juin 2013 Thèse de doctorat de l'Université de Nice-Sophia Antipolis

Mention : Biologie des Interactions et Ecologie

Ecole Doctorale Sciences de la Vie et de la Santé

Présentée par Anaïs CHAILLEUX

Pour l'obtention du grade de Docteur de l'Université de Nice-Sophia Antipolis 2

Cette thèse a été effectuée au sein de l"INRA (Institut National de la Recherche Agronomique), de

l"équipe TEAPEA (Ecologie théorique et appliquée aux agrosystèmes semi-confinés).

Institut Sophia Agrobiotech

400 Route des Chappes

06903 Sophia-Antipolis

France

3

Remerciements

Cette thèse fut une aventure jalonnée de rencontres, elle a grandement été alimentée par des

discussions, des idées et le fruit récolté est le résultat d'un travail collectif. Sans toutes ces

personnes, institutions, administrations, ce projet n'aurait pu aboutir. Ce projet est né de

l'association d'un institut public, l'INRA, et d'une entreprise privée, InVivo Agrosolutions. InVivo

Agrosolutions a financé cette thèse. Je souhaite remercier ces deux établissements et les personnes

qui ont contribué à l'élaboration de ce projet : Jacques Frandon (Biotop), Pascal Maignet (InVivo

AgroSolutions), Elisabeth Tabone (INRA), Eric Wajnberg (INRA) mon directeur de thèse et bien sûr

le co-directeur de cette thèse, Nicolas Desneux (INRA), dans le laboratoire duquel la quasi-totalité

de cette thèse s'est déroulée. Je voudrais d'abord exprimer toute ma gratitude envers mon co-directeur de thèse, Nicolas

Desneux, chercheur à l'INRA de Sophia-Antipolis, qui a initié et encadré cette thèse, et a suivi et

encouragé mon travail avec dynamisme. Au cours de ces trois années, il m'a apporté un soutien

scientifique et m'a fait bénéficier de son expérience, tout en laissant libre cours à ma curiosité et à

mes initiatives. Je remercie aussi particulièrement Eric Wajnberg pour avoir accepté d'être le

directeur de cette thèse, pour sa disponibilité et pour ses conseils précieux notamment en

statistique. Je remercie également Claire Lavigne (INRA d'Avignon), Emmanuel Desouhant (Université

Lyon 1), Philippe Giordanengo (Université d'Amiens) et Anne-Violette Lavoir (Université de Nice)

d'avoir accepté de faire partie de mon jury. Tout particulièrement Emmanuel Desouhant et Claire

Lavigne qui ont accepté d'évaluer ce travail et d'en être les rapporteurs, ainsi que Philippe

Giordanengo qui a accepté de présider le jury. Je leur en suis particulièrement reconnaissante.

Pour avoir contribué à la réalisation de ce projet, je remercie toutes les personnes qui ont

participé aux expérimentations. Un grand merci à Cécile Thomas, Philippe Bearez, Edwige Amiens-

Desneux et Lionel Salvy pour leur appui technique, leurs encouragements et leur bonne humeur. Je

remercie également chaleureusement tous les stagiaires qui ont contribué à ce travail de thèse,

Caroline, Anaïs V, Coline, Yuxiang, Anthony, Laura, Laure pour leur motivation, leur sérieux et leur

courage lors des expérimentations sous serre ! Ce fut un plaisir de travailler avec eux.

Pour avoir participé activement au projet sur la partie concernant les trichogrammes, je

remercie Elisabeth Tabone (INRA), ma collègue Hong Do Thi Khann (INRA), Etty-Ambre Colombel

(INRA) et Julien Séguret (Biotop). Je remercie aussi nos collègues Espagnoles, Rosa Gabarra et Judit

Arn

ò (IRTA), et Italiens, Antonio Biondi et Lucia Zappalà (Université de Catania) avec qui la

collaboration a abouti à des articles présentés dans cette thèse.

Je remercie aussi Hélène, Anaïs B, Thibault et Cécile pour la bonne ambiance dans laquelle a

commencé cette thèse et pour leur réconfort sur mes différentes angoisses de thèse.

Merci à Han, Antonio et tous les autres collègues pour la bonne humeur générale et

l'ambiance dans notre petit bâtiment isolé. Enfin, je remercie mes parents qui m'ont permis de faire des études longues, longues... Et avec eux, ma soeur pour leur soutient sans faille. 4

Un grand merci tout particulier à mon conjoint qui m'a soutenue et aidée, qui a supporté mes

préoccupations et mon stress de doctorante !

A Rémy,

Merci à tous !

5 Importance des interactions multi-trophiques dans les agrosystèmes pour la mise au point d"une lutte biologique contre une espèce invasive

Résumé

Les interactions multi-trophiques jouent un rôle clé dans la structuration des agrosystèmes et

régissent la dynamique des populations qui les composent. Dans le cadre de la lutte biologique, les

populations de ravageurs sont contrôlées par ces interactions. Quand une espèce exotique envahit

l"agrosystème, cela déstabilise l"équilibre préexistant et peut, via des interactions directes ou

indirectes, modifier le contrôle biologique des espèces autochtones. D"autre part, l"efficacité des

auxiliaires envisagés pour lutter contre l"espèce invasive va aussi dépendre des interactions au sein

de l"agrosystème. En France, depuis 2008, l"agrosystème constitué par la culture de tomates sous

serre est perturbé par l"arrivée d"une espèce invasive originaire d"Amérique latine : Tuta absoluta

(Gelechiidae). La chenille mineuse provoque de graves défoliations des plants de tomate et attaque

aussi les fruits. Les agents de lutte majoritairement utilisés en tomates sous serre en France sont un

prédateur omnivore, Macrolophus pygmaeus (Miridae), initialement utilisé contre diverses espèces

de ravageurs, notamment les aleurodes, ainsi que le parasitoïde oophage Trichogramma achaeae.

Le prédateur M. pygmaeus s"est avéré capable de consommer les oeufs et, plus rarement, les jeunes

stades larvaires de T. absoluta. L"objectif de cette thèse fut (i) d"étudier la perturbation des

interactions liée à l"invasion, (ii) de rechercher de nouveaux auxiliaires autochtones, puis (iii)

d"évaluer l"efficacité de ces auxiliaires lorsqu"ils sont intégrés dans l"agrosystème.

Nous avons montré que de nouvelles interactions sont apparues suite à l"invasion, notamment

la compétition apparente entre les aleurodes et T. absoluta en présence de M. pygmaeus. Dans un

second temps, nous avons recherché de nouveaux auxiliaires, en se focalisant d"abord sur les

trichogrammes, Trichogramma achaeae étant déjà commercialisé contre T. absoluta en France. Une

souche de trichogramme plus efficace et ayant la capacité de se mettre en diapause ou en quiescence

était recherchée. Les expérimentations de laboratoire et de terrain n"ont pas permis de mettre en

évidence un trichogramme plus intéressant que celui déjà commercialisé. De plus, nous avons

observé une prédation intra-guilde de M. pygmaeus sur les trichogrammes juvéniles i.e. oeufs

parasités, et nous avons montré que T. absoluta n"était pas un hôte approprié pour ces parasitoïdes.

Même si les oeufs de T. absoluta permettent la production de générations filles, l"impact de ces

générations en serre dans des conditions réalistes était négligeable. Les trichogrammes ne

s"installant pas sur la culture, les études concernant les parasitoïdes oophages se sont arrêtées là et

nous nous sommes intéressés aux parasitoïdes larvaires. En partenariat avec une équipe espagnole

(IRTA), la biologie de deux parasitoïdes larvaires a été étudiée et a souligné l"intérêt de

Stenomesius japonicus (Eulophidae) en tant que potentiel agent de lutte biologique contre T.

absoluta. Malgré les interactions négatives subies par le parasitoïde (compétition pour la ressource

et cléptoparasitisme), des expérimentations sous serre en conditions réalistes ont montré que le

prédateur et le parasitoïde larvaire pouvaient coexister pendant plusieurs mois. L"effet de l"addition

dans l"agrosystème d"une proie alternative pour le prédateur omnivore sur l"exclusion du

parasitoïde a ensuite été évalué. Cette étude a prouvé, elle aussi, que le parasitoïde était capable de

se maintenir dans la culture, même en présence d"autres proies pour le prédateur.

Ce travail de thèse a donné des pistes prometteuses pour le contrôle biologique de T. absoluta

en Europe grâce à des espèces autochtones. Il a clarifié les interactions multi-trophiques en jeu dans

l"agrosystème étudié et a mis en évidence le rôle des interactions dans le succès ou l"échec des

programmes de lutte biologique.

Mot clés : interactions multitrophiques, lutte biologique, Tuta absoluta, prédateur, parasitoide,

competition interspecifique. 6 Importance of multi-trophic interactions in agro-ecosystems for the development of biological control programs against an invasive species

Abstract

Multi-trophic interactions play a key role in structuring agro-ecosystems and regulating arthropod population dynamics. In the context of biological control, such interactions are crucial because trophic links are used to maintain pest populations at low levels in crops. When an alien

pest invades an agrosystem, it often destabilizes pre-existing multi-trophic interactions and it could

disturb, via direct or indirect interactions, the biological control of indigenous pest species. In

addition, the effectiveness of potential natural enemies to control invasive species also depends on the interactions within the agro-ecosystem. Since 2008, in Europe, the tomato agro-ecosystem is

disrupted by the invasive South American tomato leafminer, Tuta absoluta (Gelechiidae). This

leafminer causes severe defoliation of tomato plants and also attacks fruits. The indigenous

biocontrol agents mainly used in France to control this pest are the omnivorous predator,

Macrolophus pygmaeus (Miridae) and the oophagous parasitoid Trichogramma achaeae (Trichogrammatidae). The predator was initially used to control various prey, mainly whiteflies, but

also feeds on eggs of T. absoluta. The objective of the PhD was (i) to study the possible disruptions

of biotic interactions owing to the recent invasion by T. absoluta in Europe, (ii) to identify local

natural enemies attacking T. absoluta, (iii) to evaluate their effectiveness against T. absoluta when

integrated into the agro-ecosystem. We showed that new interactions occurred after the arrival of T. absoluta, mainly apparent competition between whiteflies and T. absoluta, in presence of M. pygmaeus. We recorded possible new biocontrol agents and focused first on Trichogramma parasitoids, as Trichogramma achaeae was promptly commercialized against T. absoluta in France. More effective Trichogramma strains

and ones having the ability to diapause or quiescence were researched. Laboratory and field

experiments failed to detect promising Trichogramma strains. In addition, intraguild predation of M. pygmaeus on parasitoid juveniles i.e. parasitized eggs, was observed and we demonstrated that

T. absoluta was not a suitable host for Trichogramma parasitoids. The impact of T. absoluta-

developed parasitoid generations on the pest was negligible under greenhouse conditions.

Therefore, further studies switched on parasitoids of larval stages of T. absoluta. In partnership with

IRTA (Spain), we demonstrated the importance of Stenomesius japonicus (Eulophidae) as a

possible biological control agent against T. absoluta. The parasitoid was able to reproduce on

T. absoluta over several generations under laboratory and greenhouse conditions. Laboratory

studies showed that, in addition to the resource competition, the parasitoid would suffer

kleptoparasitism from the predator M. pygmaeus in the tomato agro-ecosystem. Such interactions would increase the risk of the larval parasitoid exclusion of the tomato crops. However, further greenhouse experiments demonstrated that the predator and the larval parasitoid can coexist for

several months. Moreover, the presence of an alternative prey for the omnivorous predator

(whitefly) in the agro-ecosystem did not prompt larval parasitoid exclusion, and the parasitoid

remained in the crop even in the presence of other prey for the predator. Taken as whole, this work provided promising ways for developing sustainable biological control of T. absoluta in Europe using indigenous natural enemy. We highlighted the importance of

multitrophic interactions in the studied agro-ecosystem and clarified the role of interactions in the

success or failure of biological control programs. Keywords: multitrophic interactions, biological control, Tuta absoluta, predator, parasitoid, interspecific competition. 7

Sommaire

Remerciements ----------------------------------------------------------------------------- 3

Résumé ---------------------------------------------------------------------------------------5

Abstract --------------------------------------------------------------------------------------6 Introduction -------------------------------------------------------------------------------11

Chapitre 1 :

Synthèse bibliographique -----------------------------------------------14 I) Le contexte : la lutte biologique -----------------------------------------------------15

I.1) Bref historique de la lutte biologique -------------------------------------------------------------15

I.2) Les différentes luttes biologiques ------------------------------------------------------------------17

I.3) Lutte biologique classique ou ennemis naturels autochtones ? ------------------------------18 II) Les interactions au sein des agro-écosystèmes ----------------------------------19

II.1) Les interactions interspécifiques directes -------------------------------------------------------19

II.1.1) Les interactions interspécifiques

II.1.2) Les interactions intraspécifiques

II.2) Les interactions interspécifiques indirectes ------------------------------------26

II.2.1) La compétition apparente

Article 1, présenté comme une synthèse : Anaïs Chailleux, Emily K. Mohl, Mickaël Teixeira-

Alves, Gerben J. Messelink, Nicolas Desneux. Natural enemy-mediated interactions among prey

species: current theories and prospects for biological control in agro-ecosystems. En préparation,

invité dans Pest Management science. II.2.2) La compétition par exploitation et le problème de coexistence des espèces

II.2.2.1) La compétition par exploitation

II.2.2.2) La coexistence entre espèces compétitrices pour la ressource en nourriture III) Un ravageur invasif dans le continent Afro-Eurasien : Tuta absoluta ----75

III.1) Les invasions biologiques--------------------------------------------------------------------------75

III.2) Le cas de T. absoluta--------------------------------------------------------------------------------76

III.2.1) L"invasion

III.2.2) La Biologie de T. absoluta

III.3) La lutte biologique contre T. absoluta----------------------------------------------------------79

III.3.1) En Amérique du Sud

III.3.2) En Europe

III.3.3) Revue des nouveaux auxiliaires sur T. absoluta en Europe 2013

Article 2, présenté comme une note courte : Lucia Zappalà, Alberto Alma, Ibrahim J. Al-Jboory,

Judit Arnò, Ahmet Bayram, Antonio Biondi, Anaïs Chailleux, Ashraf El-Arnaouty, Dan Gerling, Yamina Guenaoui, Liora Shaltiel-Harpaz, Menelaos Stavrinides, Luciana Tavella, Rosa Vercher 8 Aznar, Alberto Urbaneja, Nicolas Desneux. Western Palaearctic natural enemies of the Neotropical

moth, Tuta absoluta, and their use in pest control strategies. En préparation, invité dans Journal of

Pest Science.

Chapitre 2 : Les interactions indirectes liées à l"invasion et la perturbation potentielle de la lutte biologique préexistante -------------------------------------115 Article 3 : Coline Jaworski, Anaïs Chailleux, Philippe Bearez, Nicolas Desneux. Predator-mediated apparent competition between pests fails to prevent yield loss in crop.

En préparation.

Chapitre 3 :

La recherche de nouveaux auxiliaires autochtones pour le contrôle biologique de T. absoluta en Europe--------------------------------------137 Article 4 : Anais Chailleux, Nicolas Desneux, Julien Seguret, Hong Do Thi Khanh, Pascal Maignet, Elisabeth Tabone (2012) Assessing European egg parasitoids as a mean of controlling the invasive South American tomato pinworm Tuta absoluta.

Publié dans PLoS ONE n°7.

Article 5 : Anaïs Chailleux, Nicolas Desneux, Judit Arnó, Rosa Gabarra. Stenomesius japonicus (Asmead) and Necremnus artynes (Walker) (Eulophidae), two indigenous larval ectoparasitoids of the invasive pest Tuta absoluta (Lepidoptera) in Europe.

En préparation.

Chapitre 4 : Les interactions liées à l"introduction de nouveaux auxiliaires au sein de l"agrosystème ---------------------------------------------------------------165 I) La lutte biologique basée sur les trichogrammes ------------------------------165 Article 6 : Anaïs Chailleux, Philippe Bearez, Jeannine Pizzol, Edwige Amiens-Desneux, Ricardo Ramirez-Romero, Nicolas Desneux. Potential for combined use of parasitoids and generalist predators for biological control of the key invasive tomato pest, Tuta absoluta.

Sous presse dans Journal of Pest Science.

Article 7 : Anaïs Chailleux, Antonio Biondi, Peng Han, Elisabeth Tabone, Nicolas Desneux. Suitability of the host-plant system Tuta absoluta (Lepidoptera: Gelechiidae)-tomato for Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) parasitoids and insights for biological control.

Soumis à Journal of Economic Entomology.

II) La lutte biologique basée sur les parasitoïdes larvaires ---------------------210 Article 8 : Anaïs Chailleux, Eric Wajnberg, Yuxiang Zhou, Edwige Amiens-Desneux, Nicoals Desneux. No avoidance behavior of an omnivorous predator by a specialist parasitoid under exploitative competition and kleptoparasitism risk.

En préparation.

Article 9 : Anaïs Chailleux, Anthony Droui, Philippe Bearez, Nicolas Desneux. Survival of a specialist natural enemy when experiencing resource competition with an omnivorous predator.

En préparation.

Article 10 : Chailleux Anaïs, Riggi Laura, Philippe Bearez, Desneux Nicolas. Effects of an

alternative prey on the survival of a specialist parasitoid when competing with a generalist predator.

En préparation.

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