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AVERTISSEMENT

Ce document est le fruit d'un long travail approuvé par le jury de soutenance et mis à disposit ion de l'e nsemble de la communauté universitaire élargie. Il est sou mis à la propr iété in tellectu elle de l'auteur. Cec i implique une obligation de citation et de référencement lors de l'utilisation de ce document. D'autre part, toute contre façon, plagi at, reproduction i ll icite encourt une poursuite pénale.

Contact : ddoc-theses-contact@univ-lorraine.fr

LIENS Code de la Propriété Intellectuelle. articles L 122. 4 Code de la Propriété Intellectuelle. articles L 335.2- L 335.10

Université de Lorraine

Unité de Recherche Animal et Fonctionnalités des Produits Animaux (URAFPA)

École Doctorale Sciences et Ingénieries des Ressources, Procédés, Produits et Environnement (RP2E)

THÈSE

Spécialité : Sciences Agronomiques

par Maurice MAHIEU

Soutenue publiquement le 19 décembre 2014

Membres du Jury

Mme Nathalie MANDONNET, Directeur de Recherche INRA Antilles-Guyane Présidente du Jury M. Christophe CHARTIER, Professeur ONIRIS, Nantes Rapporteur M. Philippe JACQUIET, Professeur ENVT, Toulouse Rapporteur M. Étienne ZUNDEL, Ingénieur de Recherche HC INRA Val de Loire Examinateur M. Guido RYCHEN, Professeur ENSAIA-INPL, Nancy Examinateur (directeur de thèse)

M. Harry ARCHIMÈDE, Directeur de Recherche INRA Antilles-Guyane Examinateur (co-directeur de thèse)

Gestion du parasitisme gastro-intestinal des

petits ruminants en zone tropicale humide 2

Remerciements

Je tiens à exprimer ici toute ma gratitude à ceux, et ils sont trop nombreux pour être tous nommés,

auxquels je suis redevable depuis mes débuts de zootechnicien tropical. Parmi eux, Alain Xandé, qui

nous a quittés prématurément, sa complice Gisèle Alexandre, ou encore Philippe Chemineau qui ont

accompagné mes débuts en Martinique ; Gilles Aumont, qui m'a donné les rudiments de parasitologie,

à qui je dois aussi d'avoir obtenu un titre d'ingénieur et d'avoir ensuite intégré l'INRA ; Yves-Marie

Cabidoche, lui aussi trop tôt disparu, et les collègues de l'IRD (ex-ORSTOM) en Martinique, qui m'ont

o- systèmes pastoraux.

Je n'oublie pas toutes celles et tous ceux que j'ai côtoyés de près ou de loin pendant ces années, sans la

contribution desquels rien n'aurait été possible. Je tiens en particulier à marquer ma reconnaissance à

mes collègues de la Plateforme Tropicale d'Expérimentation sur l'Animal, pour leur professionnalisme

et l'ambiance toujours sympathique qui prévaut lors des expérimentations comme lors des discussions.

Merci aux col lèg ues de l'URZ, qu' il s soient au laboratoire, dans les services d'appui ou dans les

équipes de recherche, pour avoir fait de cette unité une équipe où il fait bon travailler. Je n'oublie pas

non plus mes anciens collègues de la Station d'Essais en Cultures Irriguées de Ste Anne (Conseil Gé-

néral de la Martinique), auprès desquels j'ai beaucoup appris.

Je tiens à remercier tout particulièrement Harry Archimède qui a su me persuader d'entreprendre ce

travail de thèse, Guido Rychen qui m'a offert l'opportunité de la soutenir à l'Université de Lorraine, et

Nathalie Mandonnet, pour leur soutien amical, par beau temps comme dans la bourrasque.

Un grand merci à Étienne Zundel, Philippe Jacquiet et Christophe Chartier pour avoir accepté de parti-

ciper à l'évaluation de mon travail. Enfin je dédie ce travail à mes proches, sans qui la vie manquerait de sel et de miel.

Les travaux qui ont permis l'élaboration de cette thèse ont été rendu possibles grâce aux financements

du Conseil Général de la Martinique (1978-2000) puis de l'INRA, la Région Guadeloupe et l'Union

3

Table des matières

Remerciements ........................................................................................................................................ 2

Liste des tableaux .................................................................................................................................... 5

Liste des figures....................................................................................................................................... 5

Abréviations ............................................................................................................................................ 6

Résumé .................................................................................................................................................... 7

Abstract ................................................................................................................................................... 7

Introduction ............................................................................................................................................. 8

1. Impact du milieu tropical sur les nématodes parasites des petits ruminants ................................. 10

1.1. Contexte de l'élevage des petits ruminants : l'exemple de la Guadeloupe ............................. 10

1.1.1. Représentativité du milieu pédo-climatique .................................................................. 10

1.1.2. Les animaux .................................................................................................................. 12

1.1.3. Aspects sanitaires de l'élevage des petits ruminants en Guadeloupe ............................. 13

1.2. Description des espèces parasitaires et de leur cycle biologique .......................................... 15

1.2.1. Possibilités d'adaptation des NGI, niches écologiques, survie des stades libres ........... 17

1.2.2. Autres causes de mortalité des stades libres .................................................................. 19

1.2.3. Stratégies de survie en périodes difficiles ..................................................................... 20

1.3. Relations Hôte Parasites ..................................................................................................... 20

1.3.1. Résistance et résilience .................................................................................................. 22

1.3.2. Infectivité et pathogénicité ............................................................................................ 23

1.3.3. Facteurs de variation des réponses de l'hôte à l'infestation parasitaire .......................... 23

2. Approche classique du contrôle des nématodes parasites gastro-intestinaux et ses limites .......... 25

2.1. L'approche médicamenteuse : l'utilisation des anthelminthiques de synthèse ...................... 25

2.2. ............................................ 26

........................................................................................ 26

2.3. Aspects génétiques de la résistance des NGI aux anthelminthiques. .................................... 29

2.4. Effets secondaires des anthelminthiques ............................................................................... 30

3. Vers la recherche de solutions ....................................................................................................... 31

3.1. Renforcer les défenses des hôtes ........................................................................................... 33

3.1.1. Utilisation de vaccins .................................................................................................... 33

3.1.2. Interactions nutrition - parasitisme ................................................................................ 34

3.1.3. Génétique et sélection sur des critères de résistance/résilience ..................................... 34

3.2. Limiter le risque d'infestation ................................................................................................ 36

3.2.1. Par la gestion du pâturage .............................................................................................. 36

4

3.2.1.1. Le pâturage tournant .............................................................................................. 36

3.2.1.2. Les associations d'espèces herbivores ................................................................... 36

3.2.2. Par l'utilisation de prédateurs naturels des stades libres des NGI .................................. 40

3.2.3. Par l'utilisation des métabolites secondaires des plantes ............................................... 41

3.2.4. Par l'utilisation des dérivés du cuivre ............................................................................ 43

3.2.5. Détruire les larves sur le pâturage ?............................................................................... 44

3.3. Gérer les populations parasitaires pour prolonger l'efficacité des anthelminthiques............. 44

3.3.1. Refuge et traitements ciblés ........................................................................................... 44

3.3.2. Gérer les populations parasitaires à l'échelle de l'élevage entier .................................. 48

4. Stratégies de construction de systèmes de contrôle intégré adaptés aux tropiques humides ......... 52

5. En perspectives .............................................................................................................................. 57

Références ............................................................................................................................................. 58

Annexe 1 : suivi de l'efficacité des anthelminthiques sur le domaine INRA-PTEA (Guadeloupe) : 1999

- 2012 ..................................................................................................................................................... 84

Annexe 2 : Mahieu, M., Ferré, B., Madassamy, M. et Mandonnet, N. (2014). Fifteen years later, anthelmintic resistances have dramatically spread over goat farms in Guadeloupe. Vet. Parasitol. 205

(1-2) : 379-384....................................................................................................................................... 88

Annexe 3 : Mahieu, M., Arquet, R., Fleury, J., Coppry, O., Marie-MagdeleineC., Boval, M., Archimède, H., Alexandre, G., Bambou, J. C. et Mandonnet, N. (2009). Contrôle intégré du parasitisme gastro-intestinal des petits ruminants en zone tropicale humide. 16ème Rencontres

Recherches Ruminants, Paris (France), INRA - Institut de l'Elevage: 265-268 .................................... 95

Annexe 4 : Mahieu, M. et Aumont, G. (2009). Effects of sheep and cattle alternate grazing on sheep

parasitism and production. Trop. Anim. Health Prod. 41 (2): 229-239 .............................................. 100

Annexe 5 : Mahieu, M., Aumont, G., Michaux, Y., Alexandre, G., Archimède, H., Boval, M. et

Theriez, M. (1997). L'association d'ovins et de bovins sur prairies irriguées en Martinique (F.W.I.).

INRA Prod. Anim. 10 (1): 55-66 ........................................................................................................ 112

Annexe 6 : Mahieu, M. (2013). Effects of stocking rates on gastrointestinal nematode infection levels

in a goat/cattle rotational stocking system. Vet. Parasitol. 198: 136-144 ........................................... 124

Annexe 7 : Mahieu, M., Arquet, R., Kandassamy, T., Mandonnet, N. et Hoste, H. (2007). Evaluation of targeted drenching using Famacha method in Creole goat: reduction of anthelmintic use, and

effects on kid production and pasture contamination. Vet. Parasitol. 146 (1/2): 135-147 .................. 134

Annexe 8 : Feasibility of a "leader follower" grazing system instead of specialised paddocks with

regard to integrated gastrointestinal control in small ruminant farming ............................................. 148

Annexe 9 : Liste des publications ........................................................................................................ 169

5

Liste des tableaux

Tableau 1: effectifs des chèvres et brebis adultes recensées en Guadeloupe et Martinique (source Agreste,

Recensement Agricole 2010). ................................................................................................................................ 13

Tableau 2 : exemples de nématodes parasites gastro-intestinaux des petits ruminants des zones tropicales et

subtropicales. ........................................................................................................................................................ 15

Tableau 3: compilation des études sur l'utilisation des particules d'oxyde de cuivre (COWP) pour le contrôle des

nématodes gastro-intestinaux des petits ruminants............................................................................................. 43

Tableau 4 : performances post-sevrage (parasitisme, mortalité, digestibilité et quantités de matière organique

ingérée, croissance) ............................................................................................................................................... 50

Tableau 5 : test d'efficacité des anthelminthiques sur les populations établies avant substitution (1999),

............................................................................. 85

Tableau 6 : test d'eff

préconisée par Cabaret et Berrag (2004). ............................................................................................................. 85

Tableau 7 : tests d'efficacité des anthelminthiques après réintroduction de la souche "Calixte" d'H. contortus,

............................................................................. 86

Tableau 8 : tests d'efficacité des anthelminthiques après réintroduction de la souche "Meunier" de T.

...................................................... 87

Liste des figures

Figure 1 : répartition mondiale des ovins et caprins (source FAO). ....................................................................... 10

Figure 2 : carte des isohyètes de la Guadeloupe (source Météo-France). Cercle rouge : station météorologique

INRA-Plateforme Tropicale d'Expérimentation sur l'Animal du Moule. En insert, carte du relief. ........................ 10

Figure 3 : distribution mensuelle des températures minimales (en haut à gauche), des températures maximales

(en haut à droite), de l'évapo-transpiration journalière (en bas à droite), et distribution interannuelle des

précipitations mensuelles moyennes (en bas à gauche) enregistrées sur la période 1988-2013 à la station

météorologique INRA-Plateforme Tropicale d'Expérimentation sur l'Animal du Moule, cercle rouge sur la figure

2 (données issues de la plateforme INRA Climatik). .............................................................................................. 11

Figure 4 : répartition mondiale des familles de sols présentes en Guadeloupe (source FAO). .............................. 12

Figure 5 : distribution géographique des élevages caprins et des effectifs (Recensement Agricole 2010). .......... 13

Figure 6 : schéma du cycle biologique des principaux nématodes gastro-intestinaux. ......................................... 16

Figure 7 : plages de température favorables au développement des principales espèces de NGI, d'après

O'Connor et al (2006). ........................................................................................................................................... 17

Figure 8 : risque d'infestation parasitaire (en z) fonction du temps de séjour et du temps de repousse. ............. 19

Figure 9 : représentation schématique du système de contrôle intégré des NGI, d'après Mahieu et al (2009) .... 32

Figure 10 : représentation schématique de l'hétérogénéité spatiale des pâturages, données PTEA non publiées39

Figure 11 : dispositif expérimental du système de pâturage "en avant" (à droite) et du système "témoin" (à

gauche). TST : traitements ciblés (Famacha

) ..................................................................................................... 49

6

Abréviations

ADL = Acid Detergent Lignin (correspond approximativement aux fibres lignifiées, résistant à l'hydro-

lyse acide, constituants indigestibles des parois végétales) CABRICOOP = coopérative agricole des producteurs caprins et ovins de la Guadeloupe COWP = Copper Oxide Wire Particles (particules d'oxyde de cuivre) ETP = évapotranspiration potentielle (d'un couvert végétal) FAO = Food and Agriculture Organisation (Organisation des Nations Unies pour l'alimentation et l'agriculture) www.fao.org

FEC = Faecal Egg Count

FECRT = Faecal Egg Count Reduction Test

ou test de l'efficacité anthelminthique)

H. contortus = Haemonchus contortus

IKARE (SANITEL) Institut Karibéen et Amazonien de l'Élevage (projet de suivi sanitaire des éle-

vages en Guyane) INRA = Institut National de la Recherche Agronomique INRA-URZ = Unité de recherches Zootechniques (INRA Antilles Guyane, 97170 Petit-Bourg, Guade- loupe) L1 ; L2 ; larves de NGI des premiers et seconds stades de développement (dans les fèces)

L3 = Larve de NGI du 3

ème stade, ou larve infestante (sur le pâturage, puis ingérée par un hôte poten- tiel)

L4 = Larve de NGI du 4

ème stade (dans la paroi du tube digestif de l'hôte)

NGI = Nématodes parasites Gastro-Intestinaux

columbianum = columbianum

PCV = packed cell volume = hématocrite (volume occupé par les hématies, en % du volume sanguin)

PTEA = Pla te forme Tropicale d'Expériment ation sur l'A nimal (INRA Antilles-G uyane, 16° 20'N,

61°20'W)

sp. = species (espèce non définie dans le genre, ex. : Haemonchus sp.)

T. colubriformis = Trichostrongylus colubriformis

TC = tanins condensés

TST = targeted selective treatments = traitements ciblés 7

Résumé

L'élevage de petits ruminants est majoritairement représenté dans les pays tropicaux et subtropicaux.

Le parasitisme par des nématodes gastro-intestinaux (NGI), transmis via le pâturage, est une des prin-

cipales causes de pertes de production en ovins comme en caprins. Depuis le milieu du XXème siècle,

la généralisation de l'emploi des anthelminthiques s'est accompagnée d'une augmentation marquée de

la productivité. Cependant, la sélection et la diffusion progressive de souches parasitaires résistant aux

anthelminthiques rendent cette méthode de contrôle de moins en moins efficace. Ainsi, une enquête

récente en Guadeloupe montre que 100% des populations de NGI sont résistantes aux benzimidazoles

et que la majorité l'est à plusieurs familles d'anthelminthiques. Nous développons, à partir des connais-

sances acquises sur l'épidémiologie des NGI et sur les relations entre hôtes et parasites, des systèmes

de contrôle intégré des parasites. Le premier élément en est l'utilisation de méthodes de traitement

ciblé, à l'échelle de l'élevage entier. Ainsi, la méthode Famacha nous a permis, en constituant un

refuge estimé à 50 à 80% des NGI, de réduire le risque de sélection de NGI résistants sans pénaliser la

production. Les autres éléments ont pour objectif de diminuer le niveau global d'infestation du trou-

peau, en combinant des méthodes visant à renforcer les capacités de défense des animaux (alimenta-

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